Sergio A. Estay - Bases ecológicas para el manejo de plagas

Los costos asociados al desarrollo de la resistencia a insecticidas no necesariamente se mantienen en el tiempo, debido a que si se mantiene la presión de selección a través de muchas generaciones, pueden aparecen nuevas adaptaciones modificadoras que disminuyan los efectos negativos de la resistencia a insecticidas e incluso permitan que se fije el carácter de resistencia en la población de la plaga. Sin embargo, este fenómeno de coadaptación se ha descrito en muy pocos casos estudiados (McKenzie, 2001; ffrench-Constant y Bass, 2017).

3. GENÉTICA DE POBLACIONES Y ESTRATEGIAS DE MITIGACIÓN DE LA RESISTENCIA

Los factores que afectan el desarrollo de resistencia en las poblaciones de plagas están relacionados con procesos que regulan la frecuencia de los genes en las poblaciones y por lo tanto, deben ser comprendidos en esta escala de análisis en la organización biológica. Las tasas de evolución de la resistencia a insecticidas, es decir el cambio a través del tiempo de la frecuencia de los alelos que confieren resistencia, es producto de la interacción compleja entre los procesos de mutación, selección, flujo génico y deriva genética. En ausencia de la presión de selección ejercida por los insecticidas, los procesos de mutación y deriva genética son los determinantes de la frecuencia génica de los alelos que pueden conferir resistencia a un nuevo insecticida. Por el contrario, una vez que se utiliza ampliamente el insecticida, los procesos de selección y flujo génico determinan principalmente la tasa de evolución de resistencia frente a los insecticidas (Roush y Daly, 1990; Onstad y Guse, 2008).

Los modelos matemáticos desarrollados para estudiar la tasa de evolución de la resistencia a insecticidas indican que en general: i) la tasa de evolución aumenta con la intensidad de la selección, ii) la tasa de evolución aumenta con la dominancia de la resistencia, iii) la tasa de evolución disminuye con sus costos en adecuación biológica, iv) la tasa de evolución aumenta con la frecuencia inicial de alelos resistentes, y v) la tasa de evolución disminuye con el flujo génico de alelos susceptibles. Los efectos de la tasa de mutación, deriva génica, desequilibrio de ligamiento y epistasis sobre la tasa de evolución de resistencia son variables (Roush y Mckenzie, 1987; Roush y Daly, 1990; Onstad y Guse, 2008). Como resultado de estas conclusiones generales se han desarrollado estrategias para la mitigación del desarrollo de resistencia que se detallan a continuación (Roush y Daly, 1990; Tabashnik 1990; Hoy, 1998).

3.1. Aplicación secuencial de insecticidas con diferente modalidad de acción (rotación)

Esta estrategia predice que la frecuencia de individuos resistentes a un insecticida A declina durante la aplicación posterior de un segundo insecticida B. Supone que existen costos en adecuación biológica asociados a la resistencia, o inmigración de susceptibles desde las áreas vecinas. Esta es la estrategia más recomendada para mitigar el desarrollo de resistencia de plagas agrícolas frente a insecticidas convencionales.

3.2. Aplicación de insecticidas con diferente modalidad de acción en mosaicos espaciales (refugios)

Esta estrategia predice que la frecuencia de individuos resistentes a un insecticida A declina, si en los campos vecinos se aplica simultáneamente un segundo insecticida B. También supone que existen costos en adecuación biológica asociados a la resistencia, así como que existe inmigración de susceptibles desde las áreas tratadas vecinas. Esta es la estrategia más recomendada para mitigar el desarrollo de resistencia de plagas agrícolas frente a plantas transgénicas con toxinas de Bacillus thuringiensis var. kurstaki .

3.3. Aplicación de mezclas de insecticidas con distinta modalidad de acción (cóctel)

Esta estrategia predice que la frecuencia de individuos resistentes a un insecticida A declina, si se aplica mezclado con un segundo insecticida B. En este caso los supuestos incluyen: i) resistencia monogénica, ii) ausencia de resistencia cruzada, iii) baja frecuencia inicial de individuos resistentes, iv) similar persistencia de los insecticidas A y B, y v) resistencia funcionalmente recesiva (solo los homocigotos recesivos son resistentes).

3.4. Aplicación de insecticidas en dosis crecientes (sobredosis)

Esta estrategia predice que la frecuencia de individuos resistentes a un insecticida A declina, si se aplica el mismo insecticida A en una dosis mayor capaz de matar hasta los individuos resistentes. Esta estrategia en general no se recomienda, ya que produce incrementos crecientes en el costo económico y ambiental de la utilización de los insecticidas.

4. ÓMICAS DE LA RESISTENCIA A INSECTICIDAS

El advenimiento de los estudios genómicos, transcriptómicos y proteómicos está comenzando a permitir el análisis detallado y simultáneo de grandes grupos de genes, transcritos y proteínas que interactúan para expresar mecanismos de resistencia a los insecticidas en algunas especies de plagas (Homem y Davies, 2018). Hasta hace pocos años la resistencia a insecticidas que predominantemente se estudiaba desde el punto de vista de la biología molecular, tenía una base monogénica analizable con las herramientas disponibles, basadas sobre genes ya conocidos ( kdr , MACE, etc.), mediante la reacción en cadena de la polimerasa (PCR), usando partidores heterólogos (desarrollados para especies diferentes) o genética reversa mediante la enzima transcriptasa reversa (Oakeshott et al ., 2003; ffrench-Constant et al ., 2004). Desde que las técnicas de secuenciación permitieron conocer el genoma de los primeros insectos modelo (como por ejemplo Drosophila melanogaster ), hasta la capacidad de secuenciar genomas completos en tiempos y presupuestos alcanzables, las posibilidades de investigar los mecanismos de resistencia con esta aproximación están disponibles en bases de datos públicas para cada vez más especies de insectos plaga (Yin et al ., 2016). Por ejemplo, la resistencia por incremento de actividad de enzimas detoxificadoras, producto de vías metabólicas compuestas por decenas de genes, ahora puede ser analizada con estas herramientas. Las familias de genes EST, GST y P450 se encuentran completamente catalogadas para varias especies, lo que ha permitido estudios de genómica comparada o el desarrollo de placas con microarreglos para estudiar sus niveles de transcripción (Oakeshott et al ., 2003; ffrench-Constant et al ., 2004). Similarmente, la capacidad de analizar secuencias en regiones que flanquean a mutaciones que brindan resistencia a insecticidas, permite establecer si estas mutaciones tienen un único origen seguido por dispersión o bien, múltiples orígenes en diferentes poblaciones (ffrench-Constant et al ., 2004). Más recientemente, la utilización de técnicas que permiten controlar la expresión de genes y editar cambios en sus secuencias en especies de insectos modelo, permite predecir que su aplicabilidad para evaluar manipulativamente los mecanismos de la resistencia a insecticidas en insectos plaga tiene un gran potencial (Pittendrigh et al ., 2008; Homem y Davies, 2018). En particular, la edición génica utilizando CRISPR/ Cas 9 se está convirtiendo en una herramienta clave para manipular mutaciones en genes candidatos y demostrar experimentalmente su rol funcional en la resistencia a insecticidas (Samantsidis et al ., 2020; Homem et al ., 2020).

5. SIMBIONTES Y RESISTENCIA A INSECTICIDAS

Diversos aspectos del éxito ecológico de los insectos plaga se han asociado a la presencia de microorganismos simbiontes (Douglas, 2015). También podría ser el caso de la resistencia a insecticidas, donde se han reportado algunos casos de plagas que presentan resistencia a insecticidas en asociación con cambios en la composición de especies en sus comunidades de microorganismos simbiontes (Pietri y Liang, 2018). En otros pocos casos, se ha demostrado que las capacidades de detoxificación que presentan los simbiontes intestinales entregan resistencia a algunos insecticidas (Kikuchi et al ., 2012; Cheng et al ., 2017). Estas asociaciones entre simbiontes y plagas tienden a ser variables, con su funcionalidad dependiente del contexto ambiental, por lo que su potencial relevancia en términos prácticos para el desarrollo de la resistencia a insecticidas está por evaluarse (Liu y Guo, 2019).