Исключительную роль среди городов играл Ниппур, находившийся практически в центре Двуречья, там, где русла Тигра и Евфрата максимально сближались. Именно в Ниппуре находилось важнейшее для всего Шумера святилище бога Энлиля, что и придавало значимости самому городу, который, по всей видимости, никогда не был центром самостоятельного государственного образования. Наконец, в северной части Двуречья на берегу Евфрата располагались города Киш с храмом бога-воина Забабы и Сиппар с храмом солнечного бога Уту, а за пределами Вавилонии – город Эшнунна у восточного притока Тигра реки Диялы, обеспечивавший стране торговлю с Востоком, и будущая столица Ассирийского государства город Ашшур, через который шла торговля с северными областями Месопотамии. Отдельного упоминания заслуживает также находившийся на среднем течении Евфрата город Мари, который хоть и находился далеко за пределами собственно Двуречья, однако был тесно связан с историей этой страны. Так, составленные в ІІІ тыс. до н. э. списки царских династий упоминают о династии из этого города, которая некогда якобы правила всей Южной Месопотамией.
Центром и основой каждого города-государства Двуречья был храм главного городского божества. Храмы выполняли две важнейшие функции в жизни шумерского общества, а именно: сбор, накопление и хранение продовольственных запасов, необходимых на случай неурожая или войны, а также создание обменного фонда товаров для организации международной торговли. По поручению храмового руководства специальные торговые агенты, так называемые тамкары, отправлялись обменивать местные зерно и ткани на столь необходимые металлы, строительный лес, рабов и рабынь. Кроме того, накопленные запасы использовались для жертвоприношений и содержания храмовой администрации и работников.
Во главе города-государства стоял властитель, имевший титул энси («господин, закладывающий угловой камень», самостоятельный владыка, бывший изначально жрецом-строителем) или лугаль , лу-галь («большой человек», «хозяин», бывший, скорее всего, выборным вождем-военачальником). Энси отвечал за отправление общинного культа, а также руководил строительством храмов и ирригационных сооружений, в связи с чем его нередко изображали несущим на голове корзину со строительными материалами, и отвечал за сбор налогов в пользу храма. Реже он мог возглавлять храмовые военные отряды. В связи с тем, что должность энси была выборной, его правление называлось «черёдом».
Лугаль представлял из себя более значимую фигуру, чем энси, и прежде всего был верховным правителем крупного города или объединения городов и военачальником. Его власть первоначально ограничивалась такими институтами общинного самоуправления, как совет старейшин и народным собранием всех свободных полноправных общинников-воинов, однако постепенно становилась более независимой и самостоятельной и, в итоге, превратилась в наследственную царскую должность. Со временем возникла идея о царе как избраннике богов, воля которого является священной и непогрешимой, а любой направленный против него поступок – святотатством и грехом, причем направленным не только и даже не столько против земного правителя, сколько против небесных божеств.
В конце III тыс. до н. э. шумеры составили так называемый «Царский список» – перечень властителей, правивших городами Двуречья от сотворения мира, момента, когда «царственность сошла с небес». Хронологически список разделен на две части: «до Потопа», когда правили восемь полумифических властителей, и «после Потопа», когда «была ниспослана с небес царская власть». Цари, стоявшие во главе одного города, условно объединялись в списке в одну династию. Так было создано подобие последовательной истории Вавилонии, однако при этом многие правители явно были вымышленными, а династии, поданные как правившие последовательно, на самом деле правили одновременно и параллельно.
Между городами-государствами Двуречья шла упорная и жестокая борьба за власть над страной. На первом этапе Раннединастического периода в этом противостоянии победил властитель города Киш. Согласно шумерским преданиям, именно один из правителей этого города по имени Этана стоял у истоков «царственности» в Шумере. Этот мифический герой, согласно свидетельствам аккадаской поэмы «Полет Этаны», якобы поднимался на небо, где хотел добыть «траву рождения», «на крыльях орла»: «Этана прижался к орлу, сжав руками концы его крыльев, и орел полетел со своей тяжелой ношей. Они мчались уже целый час, и орел сказал Этане: „ Посмотри вниз, какой стала земля? ” Взглянул Этана вниз и увидел, что земля стала словно горка, а мир словно колодец. Пролетели они другой час, и вновь взглянул Этана вниз: земля стала подобно жернову для размола зерна, а море подобно квашне, в которой замешивают тесто. Прошел третий час, и земля уподобилась пылинке, а великого моря не стало видно совсем».
Читать дальше